La composizione del tappeto microbico e i modelli di localizzazione spiegano la virulenza della malattia della banda nera nei coralli

npj Biofilm e microbiomi volume 9, numero articolo: 15 (2023) Citare questo articolo

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La malattia della banda nera (BBD) nei coralli è caratterizzata da un caratteristico tappeto microbico a forma di banda, che si diffonde attraverso i tessuti e spesso uccide le colonie infette. Il tappeto microbico è dominato da cianobatteri ma contiene comunemente anche batteri solforati (SOB), batteri solfato-riduttori (SRB) e altri microbi. Il tasso di migrazione nel BBD varia a seconda delle diverse condizioni ambientali, tra cui temperatura, luce e pH. Tuttavia, non è noto se le variazioni nei tassi di migrazione riflettano le differenze nel consorzio microbico all’interno del tappeto BBD. Qui, mostriamo che la struttura superficiale su microscala, la composizione batterica e la distribuzione spaziale differivano tra le lesioni BBD con diversi tassi di migrazione. Il tasso di migrazione era correlato positivamente con l'abbondanza relativa di potenziali SOB appartenenti alle Arcobacteraceae localizzati nello strato intermedio all'interno del tappeto e correlato negativamente con l'abbondanza relativa di altri potenziali SOB appartenenti alle Rhodobacteraceae. Il nostro studio evidenzia la composizione microbica nel BBD come un importante determinante della virulenza.

I cianobatteri sono spesso organismi chiave che formano tappeti microbici in ambienti naturali. Una caratteristica sorprendente del tappeto cianobatterico è la sua struttura stratificata e strati specifici in cui sono distribuiti diversi microrganismi trofici1. Gli strati più alti sono generalmente dominati da cianobatteri aerobici, diatomee e altri fototrofi ossigenati, mentre gli strati più bassi sono dominati da vari batteri anaerobici. I tappetini cianobatterici si trovano in ambienti terrestri e acquatici come distese di sabbia soggette a marea, stagni ipersalini, sorgenti termali, zone intertidali e barriere coralline1,2,3. La distribuzione verticale dei batteri può variare ogni giorno4 e i tappetini possono espandersi orizzontalmente in direzioni radiali5.

La malattia della banda nera dei coralli (BBD), caratterizzata da un tappeto microbico scuro, dominato da cianobatteri, mostra una forma a banda unica che migra linearmente attraverso i tessuti dei coralli viventi (Fig. 1). La caratteristica banda nera migra sui tessuti corallini viventi, provocando lisi e necrosi del tessuto sottostante, lasciando dietro di sé uno scheletro corallino nudo6. La larghezza della fascia nera tra il tessuto corallino apparentemente normale e lo scheletro appena esposto può variare da pochi millimetri a sette centimetri7,8. La velocità di migrazione del BBD, registrata fino a 2 cm/giorno9, varia con la temperatura10,11, la luce10,11, il pH12 e le diverse condizioni geografiche13. All'interno di una singola barriera corallina si sono verificate contemporaneamente differenze fino a cinque volte nel tasso di migrazione14.

Rappresentante BBD sull'inclusione di Montipora sp. colonia (a). Primo piano dell'interfaccia che mostra la banda nera, composta da un tappeto di cianobatteri tra il tessuto del corallo vivo (regione sana) e lo scheletro bianco del corallo esposto (scheletro nudo) (b).

La biomassa dei tappetini polimicrobici è dominata dai generi filamentosi di cianobatteri Oscillatoria, Roseofilum e Pseudoscillatoria che sono stati identificati rispettivamente nell'Indo-Pacifico, nei Caraibi e nel Mar Rosso15. Questi cianobatteri appartengono a un lignaggio monofiletico e si trovano costantemente nelle lesioni BBD, indicando il loro ruolo chiave nell'eziologia BBD15. Altri costituenti microbici comuni della lesione BBD sono SOB (ad esempio, Beggiatoa spp16. e Rhodobacterales17), SRB (ad esempio, Desulfovibrio18 e Desulfobacteraceae19), alcuni diversi batteri eterotrofi15 e archaea20. I cianobatteri si trovano nella parte superiore del tappeto microbico; SOB, SRB e batteri eterotrofi si trovano nella parte inferiore durante il giorno; e i batteri aerobici, compreso il SOB, si spostano sullo strato cianobatterico durante la notte15. È stato proposto un meccanismo per questa distribuzione speciale. L'attività dei cianobatteri durante il giorno si traduce in un microgradiente verticale dinamico di ossigeno8,21. Durante la notte, all'interno del materassino si forma un ambiente con ossigeno minimo, quindi gli SRB proliferano e si attivano nelle condizioni anossiche sotto il materassino8. La privazione di ossigeno e le alte concentrazioni di solfuro dell'SRB sono fatali per il tessuto dei coralli e quindi sono considerati i fattori più importanti nell'eziologia del BBD15,22. In alcuni studi le tossine dei cianobatteri sono state implicate anche nella necrosi dei tessuti dei coralli sul fronte della lesione23. Nel frattempo, i membri della SOB nel BBD sono finora inspiegabili. I membri comuni dei SOB (come Beggiatoa spp. e/o Rhodobacterales) rappresentano una componente molto minore dei consorzi microbici BBD ottenuti da posizioni geografiche molto diverse17,19,20,24,25,26,27,28. Ciò suggerisce che l'attività SOB in sé non è il motore principale della patogenesi del BBD, ma che la sua scarsità può favorire l'accumulo di solfuro all'interno delle lesioni BBD15. Tuttavia, altre ricerche del Mar Rosso hanno riportato che Arcobacter sp. (cioè gli altri membri SOB vitali) era molto abbondante nelle lesioni BBD28. Inoltre, i BBD hanno anche mostrato una bassa diversità batterica e un modello di composizione batterica simile in estate quando sono altamente attivi, rispetto ai BBD non attivi in inverno e allo stadio calante dei BBD in autunno29. Anche un precursore BBD, noto come stato di patch cianobatterico (CP), ha mostrato un basso tasso di migrazione e un'elevata diversità batterica rispetto al normale stato BBD20. A causa della complessità e del dinamismo del consorzio microbico BBD, l’eziologia e i meccanismi sottostanti della patogenesi e della virulenza della BBD rimangono ancora irrisolti15, soprattutto quando si tratta della loro connessione con la composizione e la localizzazione batterica. Inoltre, le localizzazioni microbiche su scala fine all'interno delle lesioni BBD non sono state completamente spiegate e ciò potrebbe chiarire la dinamica BBD-polimicrobica15.

1% of total relative abundance at total sum scaling (Supplementary Table 2). OTU 6 was assigned to the genus Ruegeria, and exactly matched the sequence of an uncultured alpha proteobacterium 128-64 (AF473938) that was retrieved from BBD in the Caribbean Sea (Supplementary Table 2). OTU 24 was identified as the genus Thalassobius and was 100% similar to both an uncultured bacterium clone BBD-Aug08-3BB-36 (GU472129) and an uncultured bacterium clone Otu0020 (MH341656) in a BBD mat from the Red Sea (Supplementary Table 2). As the viable sulfide-oxidizers or heterotrophic bacteria (see more detail in discussion), Arcobacteraceae were found with 14 OTUs in all BBD samples across the various migration rates, three of which were OTU 8, OTU 9, and OTU11, which ranged between 0.54 - 10.84% in six samples, 0.03 - 10.81% in nine samples, and 0.01 - 5.46% in all samples, respectively, at total sum scaling (Supplementary Table 2). All three OTUs in the Arcobacteraceae were closely related to bacteria (with 98.88 to 100% similarity) that were observed in BBD in the Indo-Pacific Ocean and the Caribbean Sea (Supplementary Table 2). Six of the 14 OTUs (included representative OTU 9) in the Arcobacteraceae were positively correlated with migration rates (Supplementary Fig. 4a). In a phylogenetic placement of OTU short reads, the 14 OTUs were distant from one another across the family Arcobacteraceae in the reference tree, although some OTUs were clustered together. For instance, OTU 8 and OTU 1074 grouped in a cluster (Supplementary Fig. 4b). Three OTUs (OTU 27, OTU 192, and OTU 952) belonged to the genus Malarcobacter, one OTU (OTU 144) belonged to the genus Halarcobacter, and other OTUs were classified in an uncultured group (Supplementary Fig. 4b). Although other families (see more details in Supplementary Table 3 and Supplementary Note 1) showed no significant correlation, such as cyanobacteria belonging to the Desertifilaceae, they tended to increase positively along with the migration rates (Supplementary Table 3)./p> 1% at total sum scaling) were subjected to nucleotide-nucleotide BLAST searches to identify their closest relatives in the GenBank database (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi). The closest sequences were chosen by high similarity and linage position in blastn (nucleotide collection nr/nt) and the function "Blast Tree View (Tree method: Fast Minimum Evolution and Max Seq Differences: 0.75)". When results hit multiple sequences, we selected those from sources related to BBD, coral disease, and healthy corals./p>